右侧膈下动脉起源及其在原发性肝癌中参与供血的影像特征

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1、右侧膈下动脉起源及其在原发性肝癌中参与供血的影像特征青 云，罗小平，刘 曦，何明菊、杨 伟（重庆医科大学附属第二医院放射科，重庆，400010）【摘 要】目的 回顾性分析右侧膈下动脉起源、解剖变异及其参与原发性肝癌供血特征，以期提高肝癌经动脉插管化疗栓塞的疗效。方法 搜集我院2010年1月至2013年8月发现有右侧膈下动脉供血的原发性肝癌167例,其中，男152例,女15例,平均年龄52.1911.70岁,所有DSA图像清晰度满足研究需求,可以准确判断膈下动脉的起源、走行、分布。分析右侧膈下动脉的起源及右侧膈下动脉参与供血特征。结果 167例右侧膈下动脉起源可分为9型, 以起源于腹主动脉及腹腔

2、干为主, 双侧膈下动脉可共干或分别起源；参与肝癌血供包括外侧支、前支、后支、心包膈角支，分别为35.3%（59/167）、70.6%（118/167）、33.5%（56/167），6.0%（10/167），常见右侧膈下动脉前支及外侧枝同时参与肿瘤供血，其中右侧膈下动脉为少量供血134例，为主要滋养动脉参与供血33例。统计分析显示肿瘤的大小、部位、治疗次数、性别、年龄与右侧膈下动脉参与肿瘤供血比例无统计学意义。结论 右侧膈下动脉起源、解剖形态变异较多, 在原发性肝癌中参与供血发生率高，参与供血形态及范围各异，右侧膈下动脉参与肝癌血供发现、栓塞与否对肝癌的经动脉化疗栓塞疗效将产生重要影响。关键词:

3、 肝癌; 右侧膈下动脉；数字血管造影； 化疗栓塞；变异；血管The origin of right inferior phrenic artery and its imagery features in participatory blood supply of hepatocellular carcinomaQING Yun, LUO Xiaoping，LIU Xi，HE Mingju ，YANG Wei (Department of Radiology, the Second Affiliated Hospital, Chongqing Medical University, Chongq

4、ing 400010) Abstract Objective: To retrospectively analyze the origin of the right inferior phrenic artery(RIPA), anatomical variation and the features of its participation in hepatocellular carcinoma （HCC）of blood supply so as to improve the curative effect of treating HCC with the method of transc

5、atheter arterial chemoembolization(TACE).Methods: 167 cases diagnosed by our hospital as HCC in which RIPA participated in blood supply, including 152 males and 15 females at an average age of 52.1. The definition of all DSA images are qualified for observation to identify the origin, line feed and

6、distribution of RIPA. Analysis of the origin of RIPA and the features of its participation of blood supply. Results: The origins of RIPA fall into 9 types, which mainly originate from abdominal aorta and celiac trunk, both side inferior phrenic artery may origin from same trunk or respectively. 35.3

7、%（59/167）、70.6%（118/167）、33.5%（56/167）、6.0%（10/167）， participated in bloody supply showed in lateral branch, anterior branch, posterior branch and pericardiacophrenic arterial branches, respectively. The joint participation in blood supply of anterior branch and lateral branch are common. Among the

8、167 cases, the RIPA participated in 134 cases with small amount in blood supply while the main nutrient artery in 33 cases. Statistical analyses showed that theres no consistent correlation was found among tumor location、tumor size、times of treatment、sex, age to the ratio of RIPA participated in blo

9、od supply of HCC. Conclusion: The origins of the RIPA and anatomical variations are various. The incidence of participation is high while the supply forms and range are different. The identification and whether or not embolic of RIPA are of vital importance to the curative effect of treating HCC by

10、TACE.key words : Hepatocellular Carcinoma; right inferior phrenic artery; digital subtraction angiography; transcatheter arterial chemoembolization;Variant; Vessel-作者介绍 青云（1986-），男，硕士研究生 电话：13883132435 Email:415938271 研究方向：肿瘤血管介入治疗 通讯作者罗小平， Email:luoxiaoping123肝细胞肝癌（Hepatocellular Carcinoma，HCC）在世界范

11、围内发病率居第6位，死亡率居第3位1，由于大多数HCC常由肝硬化的基础上发展而来，通常伴有肝功能异常且为多中心发病的特点，能手术切除者不足20%2。经动脉插管化疗栓塞（transcatheter arterial chemoembolization，TACE ）是目前公认的不能外科切除肝癌的首选技术方法3，但因膈下动脉等肝外侧枝血供的存在导致栓塞不全而严重影响其疗效。其中，右侧膈下动脉（right inferior phrenic artery，RIPA）是最常见的肝癌肝外营养血管4,5，可于首次TACE治疗时发现其参与乃至主要滋养动脉参与肿瘤供血，遗漏该动脉是TACE术后复发的主要原因之一6

12、。了解其起源及明确其参与肝癌病灶供血与否与栓塞是否彻底密切相关, 对提高TACE疗效具有重大的临床价值。1 材料与方法1. 1 临床资料 搜集我院2010年1月至2013年8月, 血管造影发现有RIPA供血的原发性肝癌167例,男152例,女15例, 年龄2883岁, 平均52.1911.70岁。所有病人均经临床、实验室及影像学检查诊断为肝癌并行TACE或TAE治疗。肿瘤病灶直径范围1. 115.9 cm，平均9.274.25cm，其中小于5cm者31例，510cm者63例，大于10cm者73例。167例肝癌病灶中120例为单发,47例为多发。其中首次治疗者占56%（94/167），2次及以上

13、者占44%（73/167）。病变发生部位见表1。1. 2设备与器材 X线机为日本东芝INFINIX-8000V平板血管机（110例次）、日本岛津公司DIGTEX PREMIER VC CCD数字血管机（57例次）；导管为日本泰尔茂5 F R H管、4F YASHIRO超滑导管、2.7F Progreat微导管，美国COOK 4F cobra C2导管；造影用对比剂为法国加柏公司碘比醇注射液（110例次），江苏恒瑞制药公司碘海醇注射剂(57例次)。1.3介入技术方法 所有病例完成常规穿刺插管后，首先进行腹腔干动脉或肝总动脉数字减影血管造影(digital subtraction angiogra

14、phy， DSA)检查，对于以下情况则务必寻找右侧膈下动脉并造影检查: ( 1) 与CT等影像对比发现病灶染色缺如;（2）常规腹部动脉DSA造影不能全部显示CT或MRI 所示的病灶 ( 3) CT等提示病灶有动脉血供而局部肝动脉闭塞; 若术前即高度怀疑右侧膈下肿瘤血供者，则首先以RH、YASHIRO、cobra导管找到右侧膈下动脉并进行DSA检查，依据造影表现判定是否有肿瘤染色存在，对于膈下动脉开口邻近怀疑或无法判定者，则加用微导管进行选择性或超选择性插管、造影以确定是否存在肿瘤染色，发现确有肿瘤血供时则进行超选择性插管化疗栓塞,对于肝动脉途径肿瘤滋养动脉经造影证实后实施亚段动脉超选择性插管化

15、疗栓塞，力图彻底栓塞肿瘤滋养血供；对于栓塞后碘油沉积形态仍与CT等变现不符者，则继续找寻其他侧枝动脉血供并栓塞。1.4 右侧膈下动脉起源、形态及肿瘤血供评价 依据术中导管方向及DSA造影动态图像经2名主治医师以上介入医师分别评价及观察，意见不统一者则经讨论达成共识，观察指标包括RIPA的起源、走行分布、参与肿瘤供血的情况及肿瘤供血的DSA表现。1.5统计学处理 采用SPSS19.0统计软件包处理数据。定量资料采用表示，不同组间的参数比较采用单因素方差分析，进一步两两比较用LSD-q法，采用Pearson相关系数评价变量相关性。P0.05为差异有统计学意义。2 结 果2. 1 右侧膈下动脉的大体

16、解剖 右侧膈下动脉DSA图像显示为沿腹主动脉右侧斜行向上走行的线状血管影,至右侧心膈角位置向外上方分出呈弧形向外上方走行的前后2支, 在前后位上, 2支血管呈上下关系,上升支又可进一步分成外侧支、前支及心包膈角支，且常于起始部位发出数支分支至肾上腺，左右膈动脉常共干。肿瘤发生部位及与RIPA起始部位对照见表1（当肿瘤累及2个及以上肝段时，以肿瘤主要累及肝段为所在肝段）。表1 RIPA起始部位与HCC发生部位对照例()肿瘤部位 腹主动脉 腹腔干 右肾动脉 肝固有动脉 胃左动脉 肝总动脉 合计_ _ 段 47(28.14) 26(15.57) 23(13.77) 1(0.60) 2(1.20) 1

17、(0.60) 100(59.88)段 21(12.57) 8(4.79) 9 (5.39) 2(1.20) 0 0 40(23.95)段 2(1.20) 6(3.59) 3(1.80) 0 0 0 11(6.59)段 6(3.59) 5(2.99) 1(0.60) 0 0 0 12(7.19)段 0 1(0.60) 1(0.60) 0 0 0 2(1.20)段 0 1(0.60) 1(0.60) 0 0 0 2(1.20)合计 76(45.51) 47(28.14) 38(22.75) 3(1.80) 2(1.20) 1(0.60) 167(100)2. 2 RIPA起源 RIPA起源类型可分

18、为以下9型(表2; 图1)。 表2 RIPA起源类型及所占比例起源类型 例数 比例% _ RIPA单独起源于腹主动脉* 51 30.5RIPA与LIPA共干起源于腹主动脉* 25 15.0 RIPA单独起源于腹腔动脉 27 16.2RIPA与 LIPA共干起源于腹腔动脉 20 12.0RIPA起源于右肾动脉 34 20.3RIPA与 LIPA共干起源于右肾动脉 4 2.4RIPA起源于肝固有动脉 3 1.8RIPA起源于肝总动脉 1 0.6RIPA起源于胃左动脉 2 1.2*注： RIPA起源与腹主动脉时:开口位于腹腔干以上占64.4%(49/76) ，开口位于腹腔干与肠系膜之间占5.3%(4

19、/76) ，表示开口位于肠系膜上动脉与右肾之间占13.8%(23/76)23 RIPA肿瘤供血的DSA表现 膈下动脉参与肿瘤供血时常增粗扭曲, 分支血管增多紊乱(图2A-C)。本组RIPA造影显示接受膈下动脉供血的病灶沿膈下动脉走行分布, 肝癌血供包括外侧支、前支、后支、心包膈角支，分别为35.3%（59/167）、70.6%（118/167）、33.5%（56/167），6.0%（10/167），常见RIPA前支及外侧枝同时参与肿瘤供血(图2A-C,图2G)，其中RIPA少量供血者134例，为主要滋养动脉参与供血者33例。根据其造影表现可有以下几种情况：膈下半球状/半月状肿瘤染色,或团块状/

20、不规则状广泛性肿瘤供血染色(图2A-D)：多位于膈下区域，RIPA为主要供血途径时常表现为此。分散/集中多发结节状肿瘤供血：多位于肿瘤的周边部，有浓密的肿瘤染色，供血区域常独立(图2E)。团块状/不规则状局限性肿瘤供血：常呈单一或分散的团块状或不规则状肿瘤血供 (图2G)，提示RIPA供应部分肿瘤血液;小片状肿瘤血供：呈分散结节状或小片状肿瘤染色(图2H-L),多见于膈下内、外侧或肝门附近区域。 图1 右侧膈下动脉起源及解剖变异图1A示左、右膈下动脉共干起源于腹腔干上方腹主动脉前壁（黑箭头）；图1B示右侧膈下动脉单独起源于右腹腔干上方腹主动脉前壁（黑箭头）；图1C示左、右膈下动脉共干起源于腹腔

21、干开口处；图1D示右侧膈下动脉单独起源于腹腔干开口处（黑箭头）；图1E示左、右膈下动脉共干起源于肠系膜上动脉与右肾动脉之间腹主动脉右前壁（黑箭头）；图1F示右侧膈下动脉单独起源于肠系膜上动脉与右肾动脉之间腹主动脉右前壁（黑箭头）；图1G示右侧膈下动脉单独起源于右肾动脉开口处上壁（黑箭头）；图1H、1I示左、右侧膈下动脉共干起源于右肾动脉开口处（黑箭头）；图1J示右侧膈下动脉（黑箭头）起源于右副肾动脉（白箭头）开口邻近；图1K示右侧膈下动脉（黑箭头）起源于肝固有动脉，图1L示右侧膈下动脉（黑箭头）起源于胃左动脉。图2 右侧膈下动脉供血形态及范围图2A-D示右侧膈下动脉为肿瘤主要供血：图2A、2B

22、示右侧膈下动脉后支、前支、外侧支、心包膈角支支配区内见不规则团块状、结节状、片状肿瘤染色（黑箭头），并见供血分支增粗、走行扭曲（白箭头），图2C、2D示右侧膈下动脉前支、外侧支支配区见不规则团块状、新月状肿瘤染色（黑箭头），供应肿瘤上部大部分血液，并见供血分支明显增粗（白箭头）；图2E-L示右侧膈下动脉中、少量参与肿瘤供血:图2E示右侧膈下动脉单独起源于腹主动脉肾动脉上方右前壁，并见其后支、心包膈角支供血区有小结节状、条片状肿瘤染色（黑箭头）,图2F 示右侧膈下动脉后支、外侧支、心包膈角支及右侧肾上腺支配区见小片状及结节状肿瘤染色（黑箭头）,图2G 示右侧膈下动脉前支、外侧支支配区见不规则小团

23、块状肿瘤染色（黑箭头），图2H 示右侧膈下动脉后支支配区见小片状肿瘤染色（黑箭头）, 图2I 示右侧膈下动脉后支,外侧支支配区见小片状肿瘤染色（黑箭头），图2J 示右侧膈下动脉后支起始部支配区见小片状肿瘤染色（黑箭头）；图2K-2L示右侧膈下动脉心包膈角支支配区见小片状浅淡肿瘤染色（黑箭头），微导管超选择性插管后造影肿瘤染色明显（黑箭头）。表3膈下动脉供血量的单因素（%）分析相关因素 主要 少量 c2 P OR(95%CI) 年龄（岁）35 0 6.0%3560 75.8% 68.7% 0.24 0.625* _60 24.2% 25.4%性别男 93.9% 89.6% 0.59 0.443

24、( 0.3908.379)女 6.1% 10.4%治疗次数首次 69.7% 53.0% 3.01 0.083 ( 0.2171.108) 2次及以上 30.3% 47.0%病灶直径（cm）5cm 51.5% 45.5%510cm 39.4% 31.3% 1.757 0.185* _10cm 9.1% 23.1%肿瘤部位 I-III 0 1.5%IV 0 1.5% 1.654 0.198* _V-VI 9.1% 14.2%VII-VIII 90.9% 82.8%*线性趋势检验2.4 并发症及处理对167例病人肝动脉分支及RIPA的肿瘤血供均经超选择性插管碘油化疗乳剂完全性填充，TACE后造影显示

25、RIPA供血分支闭塞，供血区肿瘤染色消失。所有病人均未出现膈肌穿孔、肝功能衰竭、肿瘤破裂大出血等严重并发症。轻微并发症包括术中或术后右肩部疼痛、少量胸腔积液、持续发热、一过性肝功能轻度损害表现，对症治疗后上述症状基本都在2周内消失。表4：右侧膈下动脉起源腹腔干 腹主动脉 右肾动脉 其它LOUKAS等7（尸解， n=300） 120(40%) 114(38%) 51(17%) 胃左9(3%)肝固有6(2%)KIMURA等8（血管造影，n=178）53（30%） 102(57%) 19(11%) 胃左3(2%）胰背1(1%）本案 (血管造影,n=167) 47(28%) 76(45%) 38(23

26、%) 胃左2(1%)肝固有3(2%) 肝总1(1%)3 讨 论 原发性肝癌尤其是靠近肝包膜的肝癌常存在肝外侧枝供血，这些异常血管有时甚至会成为肿瘤唯一的血供来源9。文献显示 4, 5肝癌的肝外侧枝血供包括膈下动脉、胸廓内动脉、网膜动脉、肾上腺动脉、肾动脉、胃左动脉、胆囊动脉以及肠系膜上动脉等,其中RIPA被认为是最常见者，但因其起源位置变异性大、范围广,故了解其起源位置、走行形态及肿瘤供血特征, 对肝癌TACE治疗意义重大。31右侧膈下动脉的起源变异及特征 文献报道，RIPA的起源并不一致（表4），本组167例患者中, 通过数据分析(表2), RIPA起源于腹主动脉约占45.5%, 起源于腹腔

27、干约占28.2%, 起源于右肾动脉约占22.7%，其他少见的起源类型分别为胃左动脉1.2%,肝固有动脉1.8%，肝总动脉0.6%，左、右膈下动脉共干起源者约占29.4%。本研究中RIPA起源于右肾动脉的概率为22.7%，高于以往报道（7%17%），与起源于腹腔干的概率相当，与以往报道RIPA主要起源于腹腔干及腹主动脉、右肾动脉仅为次要起源位置明显不同。由于腹腔干及右肾动脉TACE术中易于找寻，且RIPA起源于两者的总比大于50%，依据本研究结果，笔者认为对怀疑有RIPA参与肿瘤血供者，应首先于腹腔干动脉及右肾动脉开口邻近寻找之，未果者则常于腹腔干动脉上方或肠系膜上动脉与右肾动脉间腹主动脉前壁发

28、现之；但其起源于肠系膜上动脉与右肾动脉之间的腹主动脉右壁时（在腹主动脉起源中占比约5.3%），并不易被发现，笔者认为是因腹腔干与肠系膜上动脉间的距离短，在插管时导管易进入腹腔干或肠系膜上动脉所致，由此导致发现困难。LOUKAS等7对300具尸体研究发现RIPA约17%起源于右肾动脉，同时约4%左、右膈下动脉可分别起源于右肾动脉，作者还特别提及无论是右侧膈下动脉还是左侧膈下动脉起源于右肾动脉均是独立解剖起源，没有共干现象；但本组病例中发现4例左、右膈下动脉共干起源于右肾动脉(在本组病例中概率为2.4%，如图1H、1I)，这一起源类型在国内外文献中很少见报道。32 RIPA参与肿瘤供血的影像特征及

29、可能成因 本组RIPA参与肿瘤供血病例中, 病灶位于或累及肝段、段分别为40例、100例，这可能是由于膈下动脉发出后沿腹主动脉两侧斜向上方行走而供应膈肌腹侧面血液,肝后部裸区与膈之间距离非常近，RIPA的分支可与没有肝包膜覆盖的裸区直接接触10，而肝、段的解剖位置与RIPA的末端相邻，且RIPA与肝动脉间存在潜在吻合支 ，当TACE术后肝动脉血流被阻断或供血减少时, RIPA的血流就可能会相应增加而发展成肿瘤的滋养动脉，因此位于肝、段的病灶RIPA容易成为其肝外侧枝滋养动脉。以往研究认为肝外侧枝的产生主要与外科手术或TACE术后导致肝动脉阻断有关，但本研究发现RIPA参与供血的病灶为首次治疗占

30、比较大（约56%）或并未靠近肝裸区，笔者认为前者占比偏高与本组中病灶直径较大且病变解剖部位有关（83%的病例肿瘤直径大于5cm，且多位于段、段），提示肝动脉来源肿瘤血供是否阻断并非RIPA参与肿瘤供血的主要原因，笔者认为肿瘤所在部位及外生型生长特征可能是决定RIPA成为其肝外侧枝的更为重要的因数，这与 Hieda 11 等及Chung9等的研究相似；本组未靠近肝裸区的病灶多位于肝S段、S段，且进行至少1次TACE治疗，常由膈动脉后支参与其供血，其可能是因TACE后肿瘤病灶血管系统被破坏而缺血、缺氧所致，动物实验及基础研究发现12TACE术后残癌组织缺血、缺氧可大量分泌VEGF而致使肿瘤微血管密

31、度(microvessel density,MVD)增加，这就可能促进正常膈肌与右肝之间存在的潜在通道开放、或新生血管形成导致侧枝交通的形成。王永利13等研究认为肝外侧枝供血的形成与血管的起源类型、化疗栓塞次数及肿瘤在肝内表浅的解剖部位有密切关系，本组非肝裸区部位肝癌病灶多由RIPA后支供血滋养，提示RIPA参与肿瘤供血还可能因癌肿与右膈肌发生粘连而形成侧支通道有关。文献14报道肝癌膈下动脉侧枝供血的DSA表现与膈下动脉在肿瘤供血中所占比例有关：当膈下动脉供血所占比例较大时，呈半球形或团块状、多个结节状浓染；当肝动脉与膈下动脉侧枝所占比例大体相当时，肿块染色较浓密大致呈半月状;当所占比例较小时

32、，肿瘤染色区大部分位于肿瘤的周边部分靠近膈下动脉一侧，其血供呈新月状或镰刀状浓染。研究认为肝外侧枝的产生是HCC远处转移的原因之一，而其参与供血比例越大，发生转移的可能性就越大，尽管以往研究9,11,13显示RIPA参与肿瘤供血与肿瘤的部位、大小有密切关系，但本研究统计分析（见表2）显示肿瘤的大小、部位、治疗次数、性别、年龄与RIPA参与肿瘤供血比例均无相关性，我们考虑RIPA参与肿瘤供血的多少可能与肿瘤的病理特性有关，以往大量文献报道恶性肿瘤细胞在生长过程中能产生多种促细胞生长因子: 如成纤维细胞生长因子和血管内皮细胞生长因子(VEGF)等，肿瘤侵袭能力越大，其生成越多，以致促使肿瘤自身及其

33、周围血管增生，进而与膈下动脉形成广泛侧支吻合而形成侧枝血供；同时这些肿瘤产物（如VEGF）的激活可以抑制保护性的抗肿瘤免疫15, 为癌的发生、发展及侵袭转移提供了条件16。因此，笔者认为RIPA参与肿瘤供血的多少可能反映肿瘤侵袭能力的强弱，RIPA为主要供血的病例可能肿瘤恶性程度更高，对其除需完全栓塞其供血动脉外，还应强调综合治疗，以减少复发及发生远处转移。3. 3 RIPA供血对肝癌TACE术的影响TACE是目前中晚期肝癌的首选疗法3，尽可能完全阻断肿瘤的所有滋养血供是其成功的关键，近年来肝癌TACE术后13年生存率提高明显、 但远期生存率并无明显改善17， TACE术后肝癌残存的肿瘤组织依

34、靠肝内/外邻近的动脉血管支建立起侧枝循环而获得滋养是其重要原因之一；文献报道18肝外侧枝供血的发生率为11.441.3%，其较高发生率使得发现并成功阻断之成为提高疗效的关键所在；Miyayama等19报道181例肝癌发现有肝外侧支供血者中RIPA占83%, 明显高于其他肝外侧支的发生率。本研究发现RIPA仅有少量血供时很易遗漏（图2K示于右侧膈下动脉起始部造影时见肿瘤染色浅淡，图2L示超选择性插管后造影见明显肿瘤染色）, 如若遗漏将导致残癌迅速生长、复发。RIPA起源位置多变、管径细小、开口角度小且常迂曲, 给超选择造成较高甚至明显难度；只有找到并成功超选择性插管者才可能发现RIPA作为非主要

35、供血者，使用性能优良的微导管、精细插管技术操作及丰富临床经验可保证栓塞成功，本组病例均使用2.7F Progreat微导管行超选择性插管，栓塞成功率接近100%，且无严重并发症的发生。综上所述，RIPA的起源及其参与肿瘤供血时常存在变异，其参与肿瘤血供的多寡、形态、位置及滋养分支也复杂多变，并且常于首次治疗时即已存在RIPA血供，发现及栓塞与否将直接影响TACE治疗的疗效，熟悉其起源位置、了解其参与肿瘤供血特征可以帮助顺利、准确找到并确认其参与肿瘤供血提供重要帮助，适时使用微导管并精细插管可保证栓塞的成功，进而有效保证TACE治疗疗效、提高患者生存率及生活质量，尤其对于疑有其参与肿瘤血供者，应

36、尽可能找到该动脉并造影确认以避免遗漏，也只有如此方可保证该类患者获得最大的受益。【参考文献】1 Ferlay J ,Shin HR , Bray F, et al. Estimates of worldwide of burden of Cancer in 2008 ：GLOBOCAN 2008J. Int J Cancer ,2010,127（12）: 2893 - 2917.2 Schwartz M, Roayaie S, Konstadoulakis M .Strategies for the management of hepatocellular carcinomaJ. Nat Cl

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